Evaluación de dos plataformas de detección molecular para patógenos de gastroenteritis en aguas residuales tratadas en la provincia oriental de Arabia Saudita

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 21744 (2022) Citar este artículo

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La capacidad de analizar muestras de agua ambiental en busca de patógenos de gastroenteritis, en particular virus, sigue siendo un desafío. Aquí, investigamos la presencia de virus entéricos en muestras de agua de efluentes de aguas residuales tratadas recolectadas de una torre de enfriamiento en el Reino de Arabia Saudita (SA) entre 2018 y 2019. Nuestro objetivo final era determinar las condiciones óptimas de manejo y procesamiento para las muestras de agua. y el método de detección más sensible para la evaluación de la contaminación viral. Las aguas residuales se recogieron antes y después del tratamiento en tres zonas definidas. Las muestras se concentraron mediante ultracentrifugación y se analizaron mediante un sistema de ensayo basado en perlas multiplexadas (tecnología Luminex) o PCR multiplexada (QIAstat-Dx). Posteriormente se comparó la eficiencia de estas modalidades para detectar con precisión la contaminación por virus. En total, se analizaron 64 muestras (16 controles y cuatro muestras tratadas por control) para 26 patógenos entéricos. De las muestras, el 98,7% fueron negativas para virus después del tratamiento. Las tasas de detección fueron más altas para el sistema de PCR multiplex (QIAstat-Dx) en comparación con el método de hibridación, lo que destaca su mayor sensibilidad. Los protocolos actuales de tratamiento de aguas residuales en KSA podrían erradicar de manera eficiente los patógenos virales, minimizando su potencial de transmisión a través del agua. Proporcionamos el primer análisis sistemático de dos métodos de detección molecular para la evaluación de patógenos asociados con la gastroenteritis a partir de muestras ambientales en KSA. Concluimos que el sistema multiplex PCR (QIAstat-Dx) supera a la tecnología Luminex para la detección de virus patógenos en muestras de agua tratada.

Los patógenos asociados con la gastroenteritis se transmiten por vía fecal-oral a través de agua contaminada o fuentes de agua sin tratar, como las aguas residuales1. Los enterovirus pertenecen a la familia Picornaviridae y representan los virus sin envoltura más pequeños que se sabe que infectan a humanos y animales. Los enterovirus se pueden aislar del suelo, el mar, las aguas residuales y los entornos de agua dulce y han causado varios brotes de gastroenteritis en todo el mundo2. Los ejemplos de los últimos 30 años incluyen una serie de brotes de enfermedad de manos, pies y boca con complicaciones neurológicas asociadas en la región de Asia y el Pacífico y casos esporádicos en Europa. La normativa vigente de la Unión Europea incluye la detección de enterovirus humanos como parámetro de la calidad del agua3. Muchos procesos comunes de tratamiento de aguas residuales no logran inactivar por completo estos virus, lo que hace que las aguas recreativas sean vulnerables a la contaminación viral. Los parámetros típicos analizados en agua incluyen infección microbiológica a través de Legionella pneumophila, Klebsiella pneumoniae y coliformes totales. Los parámetros efectivos de rendimiento de la desinfección también se analizan con frecuencia, incluido el cloro residual, el pH y la temperatura de la alimentación del efluente de aguas residuales tratadas (TSE).

Se han utilizado varios métodos de detección de alto rendimiento, incluidos ELISA y amplificación basada en qRT-PCR, para detectar enterovirus en muestras de agua.4 Los niveles bajos de enterovirus presentes en grandes masas de agua pueden establecer infecciones en humanos a dosis infecciosas bajas, lo que significa que son rápidos y sensibles. Se requieren tecnologías de detección. La qRT-PCR seguida de secuenciación se considera el método más específico y sensible actualmente disponible5 y se puede utilizar para documentar la aparición de nuevas cepas de virus, controlar la evolución del virus y confirmar el origen de un brote6,7. Sin embargo, esto puede verse limitado por la presencia de componentes inhibitorios en las muestras recolectadas que pueden dar lugar a resultados falsos negativos. Esto plantea una barrera y la preparación de muestras para estos ensayos sigue siendo laboriosa y requiere mucho tiempo.

Varias tecnologías han surgido más recientemente para una detección de alto rendimiento de patógenos transmitidos por el agua. Un ejemplo es el analizador QIAstat-Dx que utiliza un sistema de PCR en tiempo real multiplexado para detectar simultáneamente ácidos nucleicos patógenos en muestras biológicas y representa un sistema cerrado que contiene todos los reactivos necesarios, lo que permite la preparación de muestras sin intervención. Con este sistema, las señales de amplificación detectadas en tiempo real pueden automatizarse mediante una plataforma de software integrada y reportarse a través de una interfaz de usuario intuitiva para maximizar el rendimiento. La tecnología Luminex xMAP (x = analito, MAP = perfil de múltiples analitos) también permite el análisis rápido, rentable y simultáneo de múltiples patógenos en una sola muestra. Este método involucra el recubrimiento previo de microesferas fluorescentes con antígenos de diagnóstico específicos que capturan los patógenos correspondientes que se combinan con indicadores fluorescentes reconocidos por el lector Luminex. Este sistema puede identificar hasta 500 objetivos en una sola muestra y se ha utilizado en múltiples estudios de diagnóstico.

Aquí, realizamos el primer análisis sistemático de estos dos métodos moleculares para detectar la presencia de patógenos asociados con la gastroenteritis en muestras de agua tratada de una torre de enfriamiento en KSA. Mostramos que los protocolos actuales de tratamiento de aguas residuales erradican de manera eficiente los patógenos virales y recomendamos la PCR multiplex (QIAstat-Dx) como la tecnología de detección más sensible.

El tratamiento preliminar, secundario (aireación y decantación del clarificador) y terciario (filtración y desinfección con arena) se realizó como se describió anteriormente8. Las aguas residuales (WW) que fluyen de las áreas residenciales se recolectaron en una caja de conexiones antes de ingresar a la instalación de tratamiento. La WW se entregó en camiones cisterna y se eliminó en la instalación receptora de sedimentos (SRF), que une la tubería afluente con las obras principales. La obra de cabecera fue equipada con una estación de tratamiento preliminar para remover escombros como rocas y materiales de madera. Se utilizó una cámara de arena para eliminar los materiales más pesados. La cámara de salida de las obras principales desvía el flujo de WW a estanques de emergencia que pueden devolverse para su tratamiento (Caja divisora n.º 1) a través del pozo húmedo de reciclaje. El caudal total del afluente se midió utilizando un canal parshall ubicado en el canal antes de la estructura de salida. La calidad del agua afluente se validó diariamente a través de la recolección de muestras y la evaluación de oxígeno disuelto (OD), pH, temperatura, sólidos suspendidos totales (TSS), aceite y grasa.

Los procesos de tratamiento secundario se muestran en la figura complementaria 1. El WW de las obras principales fluye hacia la caja divisora n.° 1 y se dividió en los tanques 1 y 2 para la aireación. Splitter Box #1 también recibió un flujo de lodo de retorno. El pozo húmedo reciclado fluía del filtro de arena de retrolavado continuo. El estanque de emergencia fluyó como se muestra en la Fig. 1 complementaria. Los aireadores de superficie mantuvieron el nivel requerido de OD (2,0 mg/l) para garantizar la degradación microbiológica de la materia orgánica. Los niveles de DO se validaron en cada turno y la velocidad del aireador de superficie se ajustó manualmente. Se recogieron muestras de turno diariamente para validar el rendimiento del tanque de aireación. Se midieron OD, pH, temperatura, TSS, sólidos suspendidos en el licor mixto (MLSS), sólidos suspendidos volátiles en el licor mixto (MLVSS), tiempos de retención del lodo (SRT), sedimentabilidad y color del lodo, formación de espuma o volumen. La salida de los tanques de aireación se entregó a Splitter Box # 2 a los clarificadores 1 y 2. La calidad del agua de la salida del clarificador se validó mediante la evaluación de turbidez, TSS, DO, pH y temperatura. Los factores operativos, incluidos el manto de lodo, los indicadores de torque y la superficie del agua, se anotaron en cada turno. El lodo recolectado del clarificador se descartó periódicamente o se devolvió a la caja divisora #1 según los parámetros operativos. Los desechos de lodos del clarificador se descargaban al digestor aeróbico para su posterior degradación y eliminación en los lechos de secado de lodos. El lodo de retorno se bombeó a la caja divisora #1 para mantener la actividad biológica en el tanque de aireación.

El proceso de tratamiento terciario se muestra en la figura complementaria 3. El agua efluente del clarificador se inyectó continuamente con un coagulante (alumbre) para mejorar el proceso de filtración. Se agregó cloro a la línea de efluentes del clarificador para evitar el crecimiento microbiológico en el filtro de arena. El filtro de arena operaba continuamente con la WW y fluía hacia el pozo húmedo, donde se agregaba cloro para inactivar los contaminantes microbiológicos. El tiempo de contacto con el cloro fue de 5 km antes del TSE. Las bombas EST descargaban el agua filtrada del pozo húmedo a los tanques de almacenamiento de efluentes.

El efluente de aguas residuales con tratamiento terciario (TTSE) fue analizado por un laboratorio externo para determinar el cumplimiento. Se realizaron análisis semanales de DBO, DQO, SST, Coliformes totales, huevos intestinales, pH, turbidez y temperatura. Se realizaron análisis de muestras mensuales para nitrato. La descarga de los tanques de almacenamiento de efluentes se entregó a una línea de cabecera de 30 ″ para la succión de las bombas de riego comunitarias.

Se recolectaron muestras de agua de la torre de enfriamiento cada dos semanas en Dharan desde el 14 de abril de 2019 hasta el 3 de diciembre de 2019. Las zonas se clasificaron de la siguiente manera: Sitio A: sitio de control con aguas residuales sin tratar. Tratamiento posterior Abqaiq STP (línea de descarga de la bomba de riego); Sitio B: Suministro de agua TSE a la Torre de Enfriamiento de la Planta AC # 2 (línea de alimentación CT); Sitio C: Línea de circulación de la torre de enfriamiento de la planta de AC # 2. Las muestras se recolectaron asépticamente en 1 l de agua estéril en botellas de vidrio y se mantuvieron a 4 °C en recipientes oscuros durante el transporte al Centro de Investigación del Hospital Especializado Rey Faisal, Riyadh (KFSHRC). Las muestras se transportaron durante ≤ 6 h antes del análisis.

Se recolectó un total de 64 muestras durante un período de 9 meses. Estos incluyeron 16 muestras de fuente de pretratamiento/efluente crudo (control) y 48 muestras de agua tratada de cada ubicación. Las muestras se procesaron en condiciones controladas dentro de las 12 horas posteriores a su llegada.

Se utilizó un método de centrifugación de dos pasos para la evaluación de virus entéricos como se describió anteriormente12. Las muestras se concentraron inicialmente mediante ultracentrifugación a 20 450 g durante 24 h a 4 °C hasta 10 ml. Se realizó una segunda ronda de ultracentrifugación a 182 000 g durante 2 h a 4 °C SORVALL RC 6 PLUS (Adaptador: SORVALL SLA-1500 SUPER_LITE). Las muestras se analizaron en paralelo a través de PCR multiplex o hibridación para la detección y el cribado comparativos. Las muestras restantes se almacenaron a 4 °C.

Las muestras se recogieron en Dharan y se analizaron para: (1) parámetros microbiológicos: Legionella pneumophila, Klebsiella pneumoniae y coliformes totales; (2) los parámetros de desinfección incluyeron cloro residual, pH, temperatura, análisis físico y químico del agua de alimentación y recirculación de TSE.

Las muestras de agua concentrada se analizaron utilizando el Panel Gastrointestinal QIAstat-Dx (Qiagen, EE. UU.), una prueba cualitativa diseñada para la detección de ácidos nucleicos virales, parasitarios o bacterianos en muestras de heces. Estos incluyeron: Vibrio vulnificus, Vibrio parahaemolyticus, Vibrio cholerae, Entamoeba histolytica, Cryptosporidium spp., Giardia lamblia, Cyclospora cayetanensis, Campylobacter spp., E. coli enterotoxigénica (ETEC), E. coli enteropatógena (EPEC), E. coli enteroagregativa ( EAEC), E. coli productora de toxina similar a Shiga (STEC [E. coli enterohemorrágica]), Salmonella spp., Clostridium difficile (tcdA/tcdB), Yersinia enterocolitica, E. coli productora de toxina Shiga (STEC) serotipo O157: H7, E. coli enteroinvasiva (EIEC)/Shigella, Plesiomonas shigelloides, Adenovirus humano F40/F41, Norovirus GI, Norovirus GII, Rotavirus A, Astrovirus y Sapovirus GI, GII, GIV y GV. Las muestras de agua concentrada se cargaron en el cartucho del panel gastrointestinal y la extracción, amplificación y detección de ácidos nucleicos se realizaron automáticamente en el analizador QIAstat-Dx. Posteriormente se generaron las curvas de amplificación de RT-PCR.

El segundo método de detección molecular utilizó la plataforma Luminex, un sistema de hibridación basado en microesferas de amplificación multiplex basado en el panel de patógenos gastrointestinales (GPP, por sus siglas en inglés) xTAG. Usando un pequeño volumen de muestra, el sistema puede medir simultáneamente 100 analitos. La extracción y purificación de ácidos nucleicos se realizaron utilizando el mini kit de ácido nucleico EZ1 v2.0 (Qiagen, EE. UU.) según el protocolo del fabricante. Los ácidos nucleicos purificados se eluyeron en 60 μl de tampón. El panel de patógenos gastrointestinales xTAG detectó una lista de bacterias, virus y parásitos idéntica a la del panel QIAstat-Dx.

Se analizaron un total de 64 muestras de agua que consistían en 16 controles y 48 muestras de prueba de las tres zonas de filtración. Las muestras se recolectaron en el sitio de Dhahran cada 2 semanas. Se registraron los parámetros físicos y químicos de cada muestra de agua. Los valores promedio se resumen en la Tabla 1.

La recuperación máxima del virus se observó después de dos rondas de ultracentrifugación. Se incluyeron muestras de aguas residuales (n = 16) como controles positivos. La concentración de las muestras de agua condujo a tasas de recuperación del 59,34 % en la plataforma QIAstat-Dx en comparación con el 6,2 % en la plataforma Luminex 200, lo que destaca su rendimiento superior para el análisis (Tabla 2).

Evaluamos el rendimiento de las plataformas QIAstat-Dx y Luminex 200 para detectar bacterias, virus y parásitos tanto en muestras de prueba como de control (Fig. 1). En aguas residuales de control, ambas plataformas podrían detectar virus, bacterias y parásitos con una sensibilidad ≥ 95% (Fig. 1). Tras el análisis de las muestras de prueba, el QIAstat-Dx pudo identificar al menos un patógeno asociado a la gastroenteritis en las muestras obtenidas de las tres zonas, con tasas de detección del 4,69 % para bacterias, 14,32 % para virus y 5,31 % para parásitos. No se detectaron patógenos entéricos en las 48 muestras restantes. En comparación, la plataforma Luminex 200 detectó patógenos asociados a gastroenteritis en 11 muestras de agua de las tres zonas, con tasas de detección de 0,85 % para virus, 1,55 % para bacterias y 0,31 % para parásitos. No se detectaron patógenos entéricos en las 53 muestras restantes (Fig. 1). Por lo tanto, la detección de virus con la plataforma QIAstat-Dx (14,32 % frente a 0,85 %) fue más sensible que el análisis Luminex 200.

Detección de patógenos transmitidos por el agua usando las plataformas QIAstat-Dx vs. Luminex 200. Las muestras de agua concentrada se cargaron en el cartucho del panel gastrointestinal de cada plataforma. La extracción, amplificación y detección de ácidos nucleicos se realizaron automáticamente en la plataforma QIA-stat-Dx o utilizando un mini kit de ácido nucleico EZ1 v2.0 para el panel de patógenos gastrointestinales xTAG. De las 64 muestras, la plataforma QIA-stat-Dx detectó tasas positivas de 4,69 %, 14,32 %, 5,31 % y tasas negativas de 95,31 %, 85,67 % y 94,68 % respectivamente para bacterias (barras azules), virus (barras naranjas) y parásitos (barras grises). La plataforma Luminex detectó tasas positivas de 0,85 %, 1,55 %, 0,31 % y tasas negativas de 99,15 %, 98,42 % y 99,68 % respectivamente para bacterias, virus y parásitos. POS: número total de muestras positivas vs. NEG: número total de muestras negativas. Los porcentajes indican el número de muestras positivas para un patógeno específico.

El desempeño y concordancia de cada plataforma se resumen en la Tabla 3. Se observó una concordancia de 27% para E-Coli (st/it) (3/13), 50% para Norovirus GI (4/8) y 20% para Adenovirus F40/F41 (2/10). La toxina A/B de Clostridium difficile se detectó solo en la plataforma Luminex 200 (1 muestra en 64). Se observó detección positiva en 2 muestras tratadas pero no se detectaron patógenos gastroentéricos. Se repitieron las pruebas en la plataforma Luminex 200 para su confirmación. Se observaron resultados discordantes para 19 objetivos (QIAstat-/Luminex+, QIAstat+/Luminex−). La plataforma QIAstat-Dx detectó 12 patógenos de gastroenteritis que no se detectaron en la plataforma Luminex 200, incluidos Yersinia Enterocolitica, E-coli enteropatógeno, E. coli enteroagregativo, Vibro cólera, E.coli entroinvasivo/shigella, Sapovirus, Rotavirus A, Astrovirus, Norovirus GII, Giardia Lambia, Entamoeba Histolytica y Campylobacter spp. Cinco objetivos (Vibrio Parahaemolyticus, Vibrio Vulnificus, Plesiomonas Shigelloides, Cyclospora cayetanensis, STEC O157) mostraron bajas tasas de detección en ambas plataformas.

Los sistemas de refrigeración, en particular los sistemas de agua abiertos, favorecen el crecimiento de muchos microorganismos y biopelículas. Si no se controlan, provocan efectos adversos graves. La contaminación se puede controlar utilizando programas de tratamiento de agua optimizados que consisten en estrategias de control, pruebas y monitoreo microbiológico efectivo. Aquí, realizamos un análisis exhaustivo de dos plataformas avanzadas para la detección de microorganismos, incluidos los enterovirus. Nuestros análisis mostraron que la plataforma QIAstat-Dx es tres veces más efectiva que Luminex 200 para la detección de patógenos transmitidos por el agua y que los procedimientos de desinfección actuales en KSA parecen efectivos en la eliminación de estos microorganismos. Por lo tanto, proporcionamos el primer análisis sistemático de estos dos métodos de detección molecular en muestras de agua tratada en KSA.

Los brotes de enfermedades de las torres de refrigeración han provocado muertes, principalmente debido al tratamiento inadecuado del agua y los productos químicos. Klebsiella sp. son habitantes naturales de los sistemas de agua sanitaria que pueden multiplicarse en condiciones ricas en nutrientes. Su ingestión o transmisión a través de aerosoles contaminados puede provocar neumonía, particularmente en personas inmunodeprimidas. Se pueden diseñar planes de tratamiento de aguas residuales para virus humanos patógenos, aunque estos dependen del área geográfica y el tipo de virus que circula en la población. Aunque los procesos de tratamiento primario y secundario pueden reducir los títulos de virus, no están diseñados específicamente para este propósito. Los tratamientos terciarios que incluyen filtración, tecnología de membranas y sistemas de luz ultravioleta se emplean a menudo como un enfoque de barrera múltiple. El riesgo para las poblaciones de los aerosoles portadores de virus es actualmente teórico, sin que se haya informado ningún brote publicado. Además, los virus no se replicarán fuera de su huésped y su destino depende de una serie de factores ambientales, como la temperatura, la humedad y la luz solar. Sin embargo, se reconoce que los virus entéricos, incluidos los rotavirus y los adenovirus, representan un riesgo para la salud humana durante el riego de jardines en áreas no restringidas. Una clave para un monitoreo efectivo es la confianza en los procedimientos de aislamiento utilizados para estudiar los patógenos transmitidos por el agua. Observamos la recuperación máxima del virus en todas las muestras de agua evaluadas después de dos rondas de ultracentrifugación. La concentración de las muestras de agua condujo a tasas de recuperación del 59,34 % en la plataforma QIAstat-Dx en comparación con el 6,2 % en la plataforma Luminex 200, lo que nuevamente destaca su rendimiento superior. Por lo tanto, destacamos los procedimientos óptimos de aislamiento y análisis para maximizar la recuperación de virus y garantizar un análisis de muestra preciso.

El uso de biocidas primarios como el hipoclorito de sodio, un método de desinfección popular, no logra eliminar de manera aislada los virus de los efluentes tratados, y a menudo se requieren múltiples enfoques de barrera para controlar el riesgo de manera efectiva. Los sistemas de refrigeración proporcionan un entorno en el que pueden proliferar microorganismos como protozoos, algas, hongos y bacterias, incluidas la legionella y la klebsiella. La exposición humana a través de los bioaerosoles se relaciona con la 'deriva' de los eliminadores de rocío integrales, la 'deriva' directamente del depósito de la torre de enfriamiento y la exposición fugitiva debida a fugas estructurales. Cuando la temperatura del agua oscila entre 20 y 50 °C (68 °F y 122 °F), las torres de enfriamiento tienen el potencial de crecimiento microbiológico. Por lo tanto, se requieren prácticas de tratamiento de agua, control operativo y mantenimiento. Incluso con un diseño adecuado, las gotas de agua lo suficientemente pequeñas como para ser inhaladas (es decir, < 5 μm de diámetro) pueden salir del eliminador de gotas9,10,11. El resultado de un estudio piloto indicó que TSE es una alternativa viable al agua subterránea para los sistemas de enfriamiento industrial con un uso potencial en todo el mundo. El crecimiento microbiológico en la torre de refrigeración se puede controlar mediante la desinfección continua del agua recirculante utilizando hipoclorito de sodio al 12,5 % como biocida primario. Los sistemas integrales de tratamiento de agua, incluidos los procedimientos operativos sólidos, las tecnologías avanzadas de prueba de virus y la gobernanza y el monitoreo continuos por parte de un especialista calificado son esenciales para la gestión y el control de los riesgos adversos para la salud humana. Se requiere determinar la efectividad de los tratamientos de desinfección y biocidas no oxidantes para permitir el uso generalizado de TSE en los sistemas de torres de enfriamiento. Nuestro análisis proporciona confianza en los procedimientos de desinfección actuales en KSA para la eliminación de dichos patógenos.

Este estudio piloto proporciona el primer análisis sistemático de dos métodos de detección molecular para evaluar la presencia de patógenos asociados con la gastroenteritis en muestras de agua tratada de torres de enfriamiento. Mostramos que los protocolos actuales de tratamiento de aguas residuales pueden erradicar de manera eficiente los patógenos virales y recomendamos la PCR multiplex (QIAstat-Dx) como la tecnología de detección más sensible.

Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado [y sus archivos de información complementarios].

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Agradecemos al Centro de Investigación del King Faisal Specialist Hospital & Research Center por el apoyo científico y la colaboración. Nos gustaría agradecer a los ingenieros en el sitio por su ayuda en la recolección de muestras para este estudio.

Este proyecto fue financiado por Saudi Arabian Oil Company.

Unidad de Salud Ambiental, División de Medio Ambiente en el Lugar de Trabajo, Protección Ambiental, Saudi Aramco, Torre Al-Midra, noveno piso, Dhahran, Arabia Saudita

Fawaz A. Al-Wohaib y Hassan Al-Zain

Sección de Investigación de Huéspedes Inmunocomprometidos, Departamento de Infección e Inmunidad, Centro de Investigación y Hospital Especializado Rey Faisal, Riyadh, Arabia Saudita

Ibtihaj Al-Sharif, Donna Murad, Layla Al-Harbi y Maha Al-Mozaini

Departamento de Ciencias de Laboratorios Clínicos, Facultad de Ciencias Médicas Aplicadas, Universidad King Saud, Riyadh, Arabia Saudita

Maha Al Mozaini

Facultad de Medicina, Universidad Alfaisal, Riyadh, Arabia Saudita

Maha Al Mozaini

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Conceptualización, FW y MM; metodología, IA y MM; análisis formal, LA, DM y HZ; investigación, MM; curación de datos, FW y HZ; redacción—preparación del borrador original, MM; redacción—revisión y edición, FW, HZ y MM; supervisión, MM; administración de proyectos, FW; adquisición de fondos, MM Todos los autores han leído y están de acuerdo con la versión publicada del manuscrito.

Correspondencia a Maha Al-Mozaini.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Al-Wohaib, FA, Al-Sharif, I., Al-Zain, H. et al. Evaluación de dos plataformas de detección molecular para patógenos de gastroenteritis en aguas residuales tratadas en la provincia oriental de Arabia Saudita. Informe científico 12, 21744 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-25702-4

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Recibido: 18 mayo 2022

Aceptado: 02 diciembre 2022

Publicado: 16 diciembre 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-25702-4

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